Dissertação Fabiano Correa

 

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Dissertação Fabiano Correa

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ministério da educação universidade federal do rio grande pós-graduação em biologia de ambientes aquáticos continentais estrutura trófica da assembléia de peixes numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs fabiano corrêa dissertação de mestrado apresentada ao programa de pós-graduação em biologia de ambientes aquáticos continentais da universidade federal do rio grande como parte dos requisitos para obtenção do título de mestre em biologia de ambientes aquáticos continentais rio grande abril de 2011

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ministério da educação universidade federal do rio grande pós-graduação em biologia de ambientes aquáticos continentais laboratório de ictiologia estrutura trófica da assembléia de peixes numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs aluno fabiano corrêa orientador alexandre miranda garcia rio grande abril de 2011 ii

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dedico este trabalho a minha mãe ema gladis corrêa por me incentivar e apoiar durante mais esta etapa da vida iii

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agradecimentos À meu orientador alexandre miranda garcia pela oportunidade de realizar esse trabalho pela paciência e compreensão durante estes três anos de convivência e por todos os ensinamentos e amizade que adquiri durante essa jornada ao dr joão paes vieira e a dra marlise de azevedo benvenuti por me aceitarem no laboratório de ictiologia da universidade federal do rio grande e pelas sugestões dadas durante a realização desse trabalho À minha mãe ema gladis corrêa por me apoiar e estar sempre presente nas horas boas e ruins durante mais essa etapa da vida À uma pessoa que conheci durante esta etapa marlucy coelho claudino que tenho um enorme carinho e certamente foi uma das pessoas mais valiosa para a realização deste trabalho apoiando ajudando e compreendendo em todas as etapas muito obrigado aos colegas que conheci durante esse tempo e que colaboraram para a realização deste trabalho rodrigo ferreira bastos mario vinicius condini renata mont alverne pryscilla moura lombardi leonardo moraes fabio lameiro e valéria lemos obrigado pela ajuda nas coletas e processamento do material no laboratório aos amigos que fiz durante essa jornada gianfranco ceni sônia huckembeck priscila martins de moura maurício lang e gilson cordeiro pela amizade conversas compreensão e pela força em todos os momentos aos órgãos financiadores cnpq capes e international fundation of science pelo apoio na realização deste trabalho e pela bolsa de mestrado iv

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resumo localizado entre a lagoa dos patos rs e o oceano atlântico o parque nacional da lagoa do peixe pnlp é uma área de preservação de extrema importância para a fauna costeira do sul do brasil apesar da sua relevância para a conservação nenhum estudo relacionado à ecologia alimentar dos peixes de água doce foi realizado até o presente momento nessa região visando preencher essa lacuna a presente dissertação analisa a estrutura trófica da teia alimentar da ictiofauna numa área de banhado do pnlp comparando-a entre um período seco e chuvoso os exemplares foram coletados entre abril-2008 e maio-2009 os itens alimentares encontrados no trato digestório foram quantificados por meio da frequência de ocorrência fo abundância numérica n e área mm2 a ocupada pelo item alimentar os quais foram usados no cálculo do Índice de importância relativa iir fo n a a similaridade da dieta entre as espécies foi analisada pelo coeficiente de bray-curtis e pelo teste anosim foi empregado o índice de pianka para avaliar a sobreposição do nicho alimentar entre as espécies e seus níveis tróficos nt foram estimados pelo programa trophlab um total de 17 espécies e 834 indivíduos foram analisados um total de sete guildas tróficas foram agrupadas i malacófaga ii onívoro iii piscívora iv iliófaga v insetívora vi herbívora e vii onívoro com tendência a herbivoria o nível trófico dos peixes variou entre 2,01 e 4,42 média=2,57 ep=0,47 sendo que a base da teia alimentar foi ocupada pelos birús cyphocarax voga e c saladensis ambas com nt=2,01 e ep=0,02 enquanto o topo da teia foi ocupado pela traíra hoplias aff malabaricus nt=4,42 ep=0,79 o anexo da dissertação apresenta uma análise detalhada da ecologia alimentar da traíra na área estudada na forma de um artigo científico de modo geral a estrutura da teia alimentar manteve-se semelhante entre os períodos seco e chuvoso porém foram observadas pequenas diferenças em relação ao nível trófico de algumas espécies na intensidade da sobreposição de nicho entre as espécies e na quantidade e no seu papel relativo dos elos tróficos entre os dois períodos essas diferenças sugerem a hipótese de que episódios de seca e chuva comuns nessa região poderiam afetar a dinâmica da teia alimentar das assembléias de peixes em áreas de banhado do pnlp palavras-chave cadeia alimentar nível trófico nicho trófico sobreposição alimentar traíra v

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abstract located between the lagoa dos patos rs and the atlantic ocean the lagoa do peixe national park is a crucial conservation area for coastal fauna in southern brazil despite of its importance for conservation there are no prior work on the feeding ecology of fish species in this region in order to fulfill this gap the current dissertation investigates the trophic structure of the food web in a wetland of the pnlp with a comparison of its structure during a dry and wet period individuals were captured between april 2008 and may 2009 food items found in the digestive tract were analyzed by the frequency of occurrence fo numerical abundance n and the area mm2 a occupied by the item these parameters were used to compute the index of relative importance iri fo n a bray-curtis coefficient and anosim test were used to analyze the similarity in the diet of the species the pianka index was used to evaluate the niche overlap among species and their trophic levels tl were estimated by the trophlab software a total of 17 species and 834 individuals were analyzed seven trophic guilds were found i molluscivore ii ominovores iii piscivores iv iliofagous v insectivores vi herbivores and vii ominovores with tendency to herbivore fishes trophic levels ranged from 2.01 to 4.42 mean 2.57 se 0.47 with the base of the food web occupied by the curimatids cyphocarax voga and c saladensis both with tl 2.01 and se 0.02 and its top by the trahira hoplias aff malabaricus tl 4.42 se=0.79 the dissertation annex shows a detailed analysis of the feeding ecology of the trahira in the studied area in a form of a scientific article in general the food web structure remained similar between dry and wet periods however it was observed small differences in relation to the trophic levels of a few species in the intensity of the niche overlap among species and in the number of trophic links and its relative importance between both periods such differences suggest the hypothesis that dry and wet episodes frequent in this region could affect the food web dynamic of the fish assemblages in wetland systems of the pnlp key-words food chain trophic level food niche niche overlap trahira vi

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sumário introdução 1 material e métodos 2 Área de estudo 2 coletas de campo e análise da dieta 3 Índice de sobreposição alimentar 5 análise de dados 6 resultados 8 exemplares analisados e grau de repleção 8 composição da dieta e guildas tróficas 8 Índice de sobreposição alimentar 11 níveis tróficos e diagrama da teia alimentar 11 discussão 12 composição da dieta e guildas tróficas 12 Índice de sobreposição alimentar 16 níveis tróficos e diagrama alimentar 16 referências bibliográficas 19 anexo feeding ecology and prey preferences of a piscivorous fish in the lagoa do peixe national park a biosphere reserve in southern brazil 39 vii

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lista de tabelas tabela 1 comprimento total mm peso total g e número de exemplares coletados na área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs que tiveram o seu conteúdo estomacal examinado siglas abreviações dos nomes das espécies méd média despad desvio padrão ni número total de indivíduos analisados estômagos vazios e com alimento 27 tabela 2 Índice de importância relativa iir dos itens alimentares consumidos pelas espécies de peixes de água doce coletados num área de banhado do parque nacional da lagoa da peixe rs 28 tabela 3 Índice de importância relativa iir das categorias alimentares consumida pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs 29 tabela 4 Índice de importância relativa iir das categorias alimentares consumida pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs conforme os períodos seco e chuvoso 30 tabela 5 Índice de sobreposição alimentar de pianka entre pares de espécies de peixes coletados numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs para todo o período a para o período seco b e chuvoso c os valores em destaque indicam significância de 95 com de p 0,05 geral período seco e chuvoso 31 viii

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lista de figuras figura 1 região sul do brasil a e a localização do parque nacional da lagoa do peixe delimitada pela linha pontilhada em vermelho rio grande do sul brasil o ponto em vermelho 31°06 51 s 50°51 16 o na porção norte do parque indica a região aonde as espécies foram coletadas b 32 figura 2 guildas tróficas acima e valores do Índice de importância relativa abaixo para as categorias alimentares consumidas pelas espécies de peixes de água doce coletados numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs 33 figura 3 frequência relativa dos valores do índice de sobreposição alimentar de pianka para as espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs para os períodos seco e chuvoso 34 figura 4 valores médios erros padrão dos níveis tróficos das espécies de peixes de água doce coletadas numa área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs para todo o período a e para os períodos seco e chuvoso b 35 figura 5 diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes retângulos cinzas e suas principais presas ou recursos retângulos brancos da área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs os números nos retângulos representam os valores dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas as linhas mais espessas indicam a presa ou recurso mais importante de acordo com iir para cada espécie com exceção de h aff malabaricus estão representadas apenas a duas principais presas ou recursos mais importantes iir na dieta os retângulos representando matéria vegetal e matéria inorgânica foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas 36 figura 6 diagrama conceitual das relações tróficas dos peixes retângulos cinzas e suas principais presas ou recursos retângulos brancos da área de banhado do parque nacional da lagoa do peixe rs os números nos retângulos representam os valores dos níveis tróficos fracionais de cada espécie de peixe e presas as linhas mais espessas ix

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indicam a presa ou recurso mais importante de acordo com iir para cada espécie com exceção de h aff malabaricus estão representadas apenas as duas principais presas ou recursos mais importantes iir na dieta os retângulos representando matéria vegetal e matéria inorgânica foram duplicados apenas para facilitar a diagramação das linhas durante os períodos seco a e chuvoso b 37 x

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introdução o conhecimento da ecologia alimentar da rica ictiofauna brasileira é uma tarefa fundamental na investigação de questões importantes sobre o funcionamento e a dinâmica de comunidades aquáticas e seus organismos tais como i o fluxo de energia nas redes tróficas wooton 1990 garcia et al 2007 amplitude e multiplicidade de nichos ecológicos e g hahn fugi 2007 hirschmann et al 2008 relações presapredador entre espécies e g loureiro hahn 1996 assimilação dos alimentos zavala-camin 1996 e mesmo a possibilidade de encontrar novas espécies da fauna utilizando os predadores como simples meio de coleta zavala-camin 1996 os peixes em particular exercem um importante papel funcional nas teias alimentares winemiller et al 2008 as quais são controladas primeiramente pelos produtores primários que sustentam os níveis tróficos superiores e pelas interações de espécies forrageiras pauly et al 2000 garcia et al 2006 a predação exercida pelos peixes pode controlar a biomassa em níveis tróficos distintos por interações diretas e/ou indiretas o que pode influenciar a complexidade estrutural da teia alimentar e a direção e intensidade dos fluxos de energia e matéria winemiller et al 2008 onde vários peixes possuem um papel fundamental na estruturação de teias alimentares griffiths 2006 uma das abordagens que permitem avaliar o papel funcional dos peixes nas teis alimentares é a análise do conteúdo estomacal hyslop 1980 apesar de possuir limitações associadas a resolução taxonômica e.g dificuldade de identificar a origem de detritos ou de itens muito digeridos e a incerteza em relação ao valor nutricional dos itens encontrados nos estômagos e.g presença de alimentos refratários a digestão o método da análise do conteúdo estomacal vem sendo usado com sucesso em muitos estudos pelicice agostinho 2006 specziár rezsu 2009 polacik reichard 2010 condini et al 2011 esse método vem sendo empregado inclusive no cálculo dos níveis tróficos dos peixes nas teias alimentares pauly christensen 2000 stergiou karpouzi 2002 sendo comum sua utilização para o estabelecimento de guildas tróficas hahn et al 1997 assim como modelos tróficos angelini agostinho 2005 specziár rezsu 2009 o parque nacional da lagoa do peixe pnlp é uma área de preservação de extrema importância para a manutenção de espécies de aves crustáceos e peixes bugoni et al 2005 corrêa et al 2009 estando localizado entre a lagoa dos patos e o oceano atlântico É formado por inúmeros corpos d água como as lagoas veiana pai 1

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joão véia terra ruivo e a lagoa do peixe e áreas alagadiças formadas em determinados períodos do ano devido à estação de chuvas souza 2005 em relação a sua ictiofauna poucos trabalhos foram realizados no pnlp sendo restritos aos trabalhos de composição de espécies e sua distribuição de bem jr laurino 1994 ramos vieira 2001 loebmann vieira 2005a corrêa et al 2009 claudino et al 2010 porém nenhum estudo relacionado à ecologia alimentar das espécies de peixes de água doce foi realizado até o presente momento visando colaborar para o preenchimento da atual lacuna de conhecimento sobre a ecologia da ictiofauna do pnlp o presente trabalho descreve aspectos sobre a estrutura trófica e a organização da teia alimentar da ictiofauna de água doce nessa região essas informações poderão contribuir para o correto gerenciamento e conservação dessa importante unidade de conservação no sul do brasil material e métodos Área de estudo o parque nacional da lagoa do peixe pnpl foi criado em 1986 e declarado como uma reserva da biosfera da unesco em 1993 o pnpl possui 35km2 e está localizado no extremo sul do brasil numa estreita planície costeira delimitada pela lagoa dos patos a oeste e o oceano atlântico a leste seu principal corpo d água é uma laguna conhecida como `lagoa do peixe que nas suas extremidades norte e sul são caracterizados pela presença de banhados loebmann vieira 2005a É composta principalmente por zonas de pouca profundidade 50 cm com exceção do seu canal e sua comunicação com o mar que ocorre na porção central da laguna o qual pode atingir uma profundidade de até 2 m em geral a laguna permanece fechada por vários meses até que o excesso de água na sua porção interna acumule o suficiente e rompa em direção ao mar em algumas ocasiões para favorecer a entrada do camarão e atividade pesqueira a barra da laguna é aberta com uso de maquinário pelo homem loebmann vieira 2005a b a fauna de peixes de água doce do pnlp se concentra especialmente nas suas áreas de banhados localizados nas porções sul e norte com profundidade de aproximadamente 50 cm fig 1 essa região apresenta um corpo d água permanente o qual se amplia consideravelmente durante períodos de chuva por meio de alagamento dos campos adjacente às suas margens na sua porção central os banhados possuem pequenos canais com maior profundidade 1,5 2,0 m a vegetação predominante as 2

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margens do banhado é pertencente a família poaceae enquanto que no seu interior são comuns macrófitas aquáticas como salvinia herzogii azolla filiculoides eichornia crassipes e cabomba sp estudos prévios com a ictiofauna dos banhados no pnlp loebmann vieira 2005a e nos seus arredores maltchik et al 2010 mostram que a composição e padrão de abundância das espécies de água doce são similares nas regiões norte e sul do pnlp em vista disso e das dificuldades logísticas e de acesso a região sul as coletas do presente trabalho concentraram-se na área de banhado ao norte do pnlp 31° 6 5,10 s e 50° 51 16,71 n o qual está situado adjacente a estrada municipal entre a cidade de mostardas e seu balneário coletas de campo e análise da dieta as coletas dos exemplares foram realizadas mensalmente durante o período de abril de 2008 a maio 2009 com autorização fornecida pelo sisbio n° 482920/20076 para as amostragens dos peixes foram utilizados diversos apetrechos de pesca a rede de emalhar compostas por dois conjuntos de 4 x 2 m com malhas de 15 20 30 e 35 mm entre nós adjacentes submersa por um total de 12h essas redes foram colocadas ao entardecer e recolhidas ao amanhecer na parte mais profunda da área de coleta 2,0 2,5 a fim de capturar os indivíduos de maior porte 200 mm b rede de arrasto de praia com tamanho de 9 m de comprimento 2,4 m de altura malha 13 mm nas asas e 5 mm no centro com essa rede foram realizados cinco arrastos próximos à margem dos canais das áreas de banhados c rede quadrada com abertura de boca de 0,90 x 0,90 m e malha de 5 mm a qual foi empregada nas margens com vegetação 1,5 m visando capturar indivíduos de pequeno porte 100 m sendo realizado cinco lances d puçá confeccionado com malha de 5 mm e abertura semicircular de 130 cm o qual foi utilizado em áreas com e sem vegetação com aproximadamente 30 minutos de atividade e tarrafa de rufo com abertura circular de 8 m com malha de 12 mm sendo realizado entre cinco e 10 lances por saídas de campo após cada amostragem os indivíduos foram acondicionados em caixa isotérmica com gelo até a chegada ao laboratório onde foram armazenados em freezer até o momento do processamento posteriormente os indivíduos foram identificados com bibliografia especializada e quando necessário auxílio de especialistas em seguida foi mensurado o peso total pt em gramas g e comprimento total ct em milímetros mm de cada exemplar os exemplares foram eviscerados para análise estomacal e os itens alimentares encontrados nos estômagos foram identificados até o 3

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menor nível taxonômico possível utilizando microscópio estereoscópico e óptico com ajuda de bibliografia especializada e consulta a especialistas para cada indivíduo foi estimado visualmente o grau de repleção gástrica gr conforme a escala 0 estômago vazio 1 estômago parcialmente vazio entre 0 e 25 2 estômago com repleção média 25 50 3 estômago parcialmente cheio 50 75 e 4 estômago cheio 75 100 zavala-camin 1996 para cada espécie os itens alimentares encontrados nos estômagos foram quantificados a partir dos seguintes parâmetros hyslop 1980 a frequência de ocorrência fo que corresponde ao percentual do número total de estômagos em que um determinado item alimentar é encontrado considerando apenas os estômagos com alimento b abundância numérica n que corresponde à porcentagem da abundância numérica de um determinado item alimentar em relação a todos os itens presentes nos estômagos com alimento e c área do item Á que corresponde à porcentagem da área em mm2 de um determinado item alimentar em relação a todos itens presentes nos estômagos com alimento para o calculo da área foi utilizado uma placa milimetrada onde o item foi espalhado uniformemente e mantendo sempre que possível a altura padronizada em 1 mm conforme a metodologia de hellawell abel 1971 os dados de fo n e Á foram combinados no Índice de importância relativa de pinkas 1971 seguindo a formula iir fo n Á em seguida o iir foi expresso em percentual iir de acordo com cortés 1997 posteriormente os itens alimentares foram agrupados nas seguintes categorias bivalvia moluscos inteiros e fragmentos arachinida acari e aranae crustacea cladocera amphipoda copepoda e ostracoda gastropoda conchas inteiras e fragmentos insecta collembola coleoptera díptera ephemeroptera hemíptera hymenoptera neuroptera odonata orthoptera plecoptera trichoptera larva de coleóptera larva de díptera larva de ephemeroptera larva de lepidoptera larva de odonata larva de plecoptera larva de trichoptera e restos de insetos material particulado fino sedimento/detrito matéria orgânica item animal em estado avançado de digestão não identificado material vegetal algas folhas raízes sementes talos e outros nematoda e osteichthyes astyanax eigenmanniorum astyanax jacuhiensis astyanax sp characidae não identificado cheirodon interruptus hyphessobrycon bifasciatus hyphessobrycon luetkenii hyphessobrycon sp pseudocorinopoma doriae hoplias aff malabaricus phalloceros caudimaculatus cynopoecilus melanotaenia 4

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heptapterus sympterygium pimelodella autralis rhamdia quelen australoherus facetus e restos de peixe Índice de sobreposição alimentar os padrões de sobreposição alimentar das espécies analisadas foram calculados conforme o Índice de pianka 1973 onde os valores variam de 0.0 nenhuma sobreposição alimentar a 1.0 sobreposição alimentar total e são obtidos pela fórmula n i=1 o12 n pi2 pi1 i=1 p2i2 p2i1 onde o12 medida de sobreposição alimentar entre as espécies 1 e 2 pi2 e pi1 representam proporções em área mm2 das categorias alimentares estabelecidas utilizado pela espécie 1 e pela espécie 2 n número total de itens de acordo com grossman 1986 e novakowsik et al 2008 os valores de sobreposição são considerados baixos quando 0,40 intermediário entre 0,40 a 0,60 e altos 0,60 a partir do estabelecimento dos valores da sobreposição foi aplicado um modelo nulo a fim de avaliar a significância dos valores observados acima de 0,60 winemiller pianka 1990 para estimar a sobreposição alimentar os padrões de utilização dos itens alimentares foi calculado pelo algoritmo de aleatorização ra3 randomization algorithm proposto por lawlor 1980 é discutido no trabalho de winemiller pianka 1990 nesse algoritmo ra3 a entrada de cada linha da matriz é aleatoriamente embaralhada sendo que para este algoritmo os recursos são considerados equiprováveis itens utilizados por todas as espécies de acordo com winemiller pianka 1990 este procedimento retém a amplitude do nicho das espécies porém permite a utilização de qualquer item alimentar disponível na matriz para este modelo as proporções de área mm2 dos itens alimentares foram aleatorizadas 5000 vezes e a significância estatística foi comparada entre a média da sobreposição alimentar entre os pares de espécies e a distribuição nula com valor de significância de p<0,05 winemiller pianka 1990 para os cálculos do modelo nulo foi utilizado o programa ecosim 7.2 gotelli entsminger 2011 5

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